Pravoslaví se začalo v českých zemích vzmáhat už v 19. století, avšak katoličtí Habsburkové mu nedávali mnoho prostoru. Československá obec pravoslavná byla založena teprve po vzniku Československa a meziválečné období pravoslaví přálo.
V rámci obce můžeme sledovat velkou náklonnost k Srbsku, potažmo Jugoslávii, když se Československá obec pravoslavná připojila k Srbské pravoslavné církvi. V daném období také do Prahy proudily desítky tisíc emigrantů z Ruska, kteří utíkali před hrůzami občanské války.
Už na začátku 20. století byla nedaleko dnešní stanice metra Želivského, mezi vojenským a židovským hřbitovem, zřízena na II. obecním hřbitově pravoslavná část Olšan. Teprve po první světové válce byla vlivem ruské emigrace rozšířena a postaven byl i zmiňovaný pravoslavný kostel.
Mezi nejznámější pravoslavné Čechy své doby patřil kupříkladu Karel Kramář, první ministerský předseda samostatného Československa, který kromě vlastního finančního daru pomohl společně s manželkou a svým nástupcem Antonínem Švehlou stavbě kostela i formou organizace sbírek. Právě ty nakonec umožnily namísto původně plánované kaple vybudovat důstojný chrám v byzantském slohu zhruba pro sto věřících. Významnou částkou přispělo na stavbu kostela také Království Srbů, Chorvatů a Slovinců, a to s podmínkou, že chrám bude současně pomníkem srbských pravoslavných vojáků padlých ve válce a pohřbených v Praze.
Základní kámen chrámu byl položen 11. září 1924 a k jeho vysvěcení došlo na svátek Zesnutí přesvaté Bohorodice, dne 22. listopadu 1925. Stavba takzvaně pskovsko-novgorodského stylu, typického pro šestnácté století, pochází z dílny emigranta a profesora Kyjevské univerzity, architekta Vladimír Brandta. Ten vybudoval chrám, někdy označovaný za kostelík, jako jednolodní stavbu se čtvercovým půdorysem, jednou kopulí a lucernovitým tamburem s výškou dvacet dva metrů. Pod zvonicí je umístěn vchod do krypty skrývající třiatřicet hrobů. Původně měly sloužit pro zesnulé, kteří by byli později převezeni do Ruska. V kryptě je také umístěna pamětní deska připomínající tragicky zesnulého jugoslávského krále Alexandra, zavražděného v roce 1933 v Marseille. A konečně je zde pochován i Karel Kramář s manželkou Naděždou Nikolajevnou.
Chrám má bohatou vnější i vnitřní výzdobu, která byla vytvořena podle návrhů ruského malíře a grafika Ivana Jakovleviče Bilibina a jeho syna Alexandra Ivanoviče. Nejkrásnější z vnějších fresek je velká ikona Zvěstování Panny Marie, jež je stylizací zázračné ikony Boží Matky, v originále nazývané Znamenije Kurskaja Korennaja. Druhá mozaika znázorňuje archanděla Michaela a je umístěna na zadní vnější stěně apsidy, tedy půlkruhového oltářního výklenku. Třetí mozaika se nachází nad vchodem do krypty. Jde o takzvaný rukou nestvořený obraz. Interiér chrámu je teprve od čtyřicátých let pokryt biblickými výjevy, jejichž autorkou je Taťána Kosinská a další ruští umělci. Ikonostas, tedy oltář byl zhotoven podle návrhu hlavního architekta chrámu Vladimíra Brandta.
Chrám je otevřen denně mimo pondělí od 10 do 16 hodin. Liturgie (pravoslavné mše”) se konají v den významných pravoslavných svátků a pravidelně též každý pátek od 9 hodin a každou neděli v 8 a 10 hodin.